Identification of neurons controlling orientation behavior in the Drosophila melanogaster larva

Resumen

La función esencial del sistema nervioso es detectar estímulos sensoriales y transformarlos en respuestas conductuales. Al detectar gradientes de señales ambientales los animales pueden deducir su dirección y orientarse en consecuencia, es una reacción vital para identificar comida o aparearse y así evitar agentes nocivos. En este estudio hemos aprovechado la simplicidad numérica del sistema nervioso de la larva de la Drosophila melanogaster para identificar las neuronas responsables que dirigen sus movimientos de acuerdo a ciertas sustancias químicas (quimiotaxis). Con este propósito, hemos realizado un amplio rastreo conductual utilizando el sistema Gal4/UAS para expresar en subpoblaciones de neuronas genéticamente definidas una toxina silenciadora de la sinapsis. Subsiguientes análisis de alta resolución a cerca de las deficiencias del comportamiento causadas por la pérdida de la función neuronal revelaron las neuronas responsables del comportamiento hacia gradientes químicos. Hemos identificado una línea Gal4 (NP4820) perteneciente al subgrupo de neuronas del ganglio subesofágico (GSO) del cerebro de la larva involucrada en la organización de modalidades conductuales específicas subyacentes al comportamiento orientativo. Las larvas desprovistas de neuronas marcadas-NP4820 funcionales se vieron afectadas en cuanto a la correcta transición de una trayectoria recta a un movimiento de rastreo/giro respecto a su experiencia sensorial. Notablemente, activar las neuronas remotamente fue suficiente para iniciar la maniobra de rastreo/giro. Este efecto puede generalizarse a otras modalidades sensoriales a parte del olfato, sugiriendo así el GSO como una región del cerebro esencial para seleccionar y ejecutar acciones. Utilizando la misma estrategia buscamos neuronas responsables de la orientación en campos electrostáticos. Un análisis detallado del comportamiento electrostático ha demostrado que las larvas de Drosophila migran claramente hacia el cátodo, basándose en maniobras de rastreo/giro para alinearse al campo eléctrico. Además, nuestro rastreo conductual ha revelado neuronas eletrosensoriales localizadas en el órgano terminal de la larva, que proyectan en el GSO. La toma de imágenes funcionales ha demostrado que su actividad neuronal depende de la orientación y amplitud del campo, sustentando así la habilidad de la larva para alinearse al campo eléctrico local. Nuestros descubrimientos revelan la existencia de una nueva modalidad sensorial en la Drosophila melanogaster y respaldan la creciente evidencia que el campo eléctrico representa un estímulo biológicamente relevante. Bibliografia: Asahina, K., M. Louis, S. Piccinotti and L. B. Vosshall (2009). "A circuit supporting concentration-invariant odor perception in Drosophila." J Biol 8(1): 9. Berni, J., S. R. Pulver, L. C. Griffith and M. Bate (2012). "Autonomous circuitry for substrate exploration in freely moving Drosophila larvae." Curr Biol 22(20): 1861-1870. Chou, Y. H., M. L. Spletter, E. Yaksi, J. C. Leong, R. I. Wilson and L. Luo (2010). "Diversity and wiring variability of olfactory local interneurons in the Drosophila antennal lobe." Nat Neurosci 13(4): 439-449. Clapham, D. E. (2003). "TRP channels as cellular sensors." Nature 426(6966): 517-524. Clarke, D., H. Whitney, G. Sutton and D. Robert (2013). "Detection and Learning of Floral Electric Fields by Bumblebees." Science. Gerber, B. and R. F. Stocker (2007). "The Drosophila larva as a model for studying chemosensation and chemosensory learning: a review." Chem Senses 32(1): 65-89. Gomez-Marin, A. and M. Louis (2012). "Active sensation during orientation behavior in the Drosophila larva: more sense than luck." Curr Opin Neurobiol 22(2): 208-215. Gomez-Marin, A., N. Partoune, G. J. Stephens and M. Louis (2012). "Automated Tracking of Animal Posture and Movement during Exploration and Sensory Orientation Behaviors." PLoS One 7(8): e41642. Gomez-Marin, A., G. J. Stephens and M. Louis (2011). "Active sampling and decision making in Drosophila chemotaxis." Nat Commun 2: 441. Keene, A. C. and S. G. Sprecher (2012). "Seeing the light: photobehavior in fruit fly larvae." Trends Neurosci 35(2): 104-110. Kreher, S. A., J. Y. Kwon and J. R. Carlson (2005). "The molecular basis of odor coding in the Drosophila larva." Neuron 46(3): 445-456. Louis, M., T. Huber, R. Benton, T. P. Sakmar and L. B. Vosshall (2008). "Bilateral olfactory sensory input enhances chemotaxis behavior." Nat Neurosci 11(2): 187-199. Rosenzweig, M., K. Kang and P. A. Garrity (2008). "Distinct TRP channels are required for warm and cool avoidance in Drosophila melanogaster." Proc Natl Acad Sci U S A 105(38): 14668-14673. Sweeney, S. T., K. Broadie, J. Keane, H. Niemann and C. J. O'Kane (1995). "Targeted expression of tetanus toxin light chain in Drosophila specifically eliminates synaptic transmission and causes behavioral defects." Neuron 14(2): 341-351. Tian, L., S. A. Hires, T. Mao, D. Huber, M. E. Chiappe, S. H. Chalasani, L. Petreanu, J. Akerboom, S. A. McKinney, E. R. Schreiter, C. I. Bargmann, V. Jayaraman, K. Svoboda and L. L. Looger (2009). "Imaging neural activity in worms, flies and mice with improved GCaMP calcium indicators." Nat Methods 6(12): 875-881. Wueringer, B. E. (2012). "Electroreception in elasmobranchs: sawfish as a case study." Brain Behav Evol 80(2): 97-107.