Rainbow trout growth and reproductive processesin vivo effects of potential endocrine disrupters

Resumen

The overall fitness of an individual or population of living organisms can be measured by two biological processes: growth and reproduction. It is also known that anthropogenic compounds are ubiquitous in the environment but tend to accumulate predominantly in water bodies which act as sink. Laboratory studies have demonstrated that numerous common water pollutants, called endocrine disrupters (EDs), can interfere with the endocrine system of aquatic organisms and thereby impair reproduction and other vital physiological processes such as growth. However, many EDs remain to be identified, and reports of reproductive impairment in fish by potential EDs are contradictory. In addition, little is known of the effects of EDs on fish growth, particularly on biochemical growth processes.Thus, we exposed rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) to either 4-nonylphenol (NP), an alkylphenol, or to atrazine (ATZ), an herbicide. To study the effects of these potential EDs on growth, juvenile trout were exposed to a single waterborne pulse of either of these compounds followed by a depuration period of up to 3 weeks, and their effects assessed on white muscle biochemistry, whole-body growth rate and feeding hierarchy. To establish the effects of NP and ATZ on reproductive processes of rainbow trout, maturing individuals were subjected to either a similar single pulse exposure of NP or ATZ, or to a single injection of ATZ. Endpoints monitored were sex steroid- and vitellogenin (Vtg) concentrations, tissue-somatic indices, and hepatic markers of metabolism and oxidative stress.Whole-body growth, commonly considered to be one of the most integrative markers of fitness, was unaltered by environmentally relevant exposure to NP or ATZ, and consequently neither were feeding hierarchies. In contrast, biochemical growth processes were significantly affected: the ratio RNA:DNA was altered in an hormetic manner after NP exposure while RNA:Protein was elevated after exposure to ATZ. In addition, a very similar exposure regime to NP and ATZ caused significant ED effects in maturing rainbow trout, namely masculinization of the sex steroid profile. In contrast, effects of feminization were observed after a single ATZ injection.In conclusion, a single pulse exposure to environmentally relevant concentrations of NP or ATZ is sufficient to significantly alter biochemical growth processes in white muscle tissue of rainbow trout and endocrine endpoints after a depuration period of up to 3 weeks. It was also established that the herbicide ATZ can elicit effects of both masculinization and feminization of the sex steroid profile, and other EDs such as NP may have similar effects. It is therefore postulated that EDs alter the sex steroid profile in a hormetic manner, and possibly muscle biochemistry as well.ResumenLa idoneidad general de un individuo o una población de organismos vivos se puede medir mediante dos procesos biológicos: El crecimiento y la reproducción. Se conoce también la ubicuidad de los compuestos antropogénicos en el medio ambiente que se acumulan de forma predominante en masas de agua que actúan como sumideros. Estudios de laboratorio han demostrado que numerosos contaminantes comunes del agua, llamados disruptores endocrinos (DE), pueden interferir con el sistema endocrino de organismos acuáticos y así afectar la reproducción y otros procesos fisiológicos vitales como el crecimiento. Sin embargo, muchos DE no se han identificado aún y los estudios de la acción de varios potenciales DE sobre la reproducción en peces son contradictorios. Por otra parte se conoce poco del efecto de los DE sobre el crecimiento de peces, particularmente sobre los procesos bioquímicos de crecimiento.Hemos expuesto la trucha arcoíris (Oncorhynchus mykiss) a 4-nonilfenol (NP), un alquilfenol, y a atracina (ATZ), un herbicida. Para estudiar el efecto de estos potenciales DE sobre el crecimiento, se expuso a truchas juveniles a un pulso único en agua de cada uno de estos compuestos seguido de un periodo de depuración de hasta 3 semanas y se siguieron sus efectos sobre la bioquímica del músculo blanco, la tasa de crecimiento corporal total y la jerarquía alimentaria. Para establecer los efectos de NP y ATZ sobre los procesos reproductivos de la trucha arcoíris, individuos en crecimiento fueron expuestos tanto a pulsos únicos similares de NP o ATZ como a inyecciones puntuales de ATZ. Los parámetros monitorizados fueron los esteroides sexuales, la concentración de vitelogenina (Vtg), los índices tejido-somáticos y marcadores hepáticos de metabolismo y estrés oxidativo.El crecimiento corporal total, comúnmente considerado uno de los marcadores de idoneidad más integrativo, no sufrió ninguna modificación tras la exposición a NP o ATZ a niveles medioambientalmente relevantes y consiguientemente tampoco cambió la jerarquía alimentaria. Por el contrario, los procesos bioquímicos de crecimiento se vieron afectados significativamente: La relación ARN/ADN se alteró de forma hormética tras la exposición a NP mientras que la relación ARN/Proteína aumentó tras la exposición a ATZ. Adicionalmente, un régimen de exposición a NP y ATZ muy similar causó efectos DE significativos en truchas en crecimiento como la masculinización del perfil de esteroides sexuales. Por el contrario se observó feminización tras una única inyección de ATZ.En conclusión una única exposición puntual a concentraciones medioambientalmente relevantes de NP o ATZ es suficiente para alterar significativamente los procesos bioquímicos de crecimiento en tejido muscular blanco de trucha arcoíris así como los parámetros endocrinos tras un periodo de depuración de hasta 3 semanas. Además se ha establecido que el herbicida ATZ puede causar efectos tanto de masculinización como de feminización del perfil de esteroides sexuales y que otros DE como NP pueden tener efectos similares. Se postula por consiguiente que los DE alteran el perfil de esteroides sexuales de manera hormética y posiblemente también la bioquímica muscular.